猕猴在执行工作记忆任务时存在单侧视野优势
作者 | 东华君 （神经生物学博士，NIH博士后）
编辑 | 民女一枚
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前言：
本文作者正在陆续发表博士期间的科研成果。因此，打算借机撰写数篇科普文章介绍这些工作。此次介绍的是作者在训练动物时无意间发现的一个有趣现象。该项研究已于2017年发表在《Frontiers in Neuroscience》期刊：H. Tang, M. R. Riley, C. Constantinidis, Lateralization of Executive Function: Working Memory Advantage for Same Hemifield Stimuli in the Monkey. Front. Neurosci. 11, 532 (2017).
大脑半球的偏侧化（lateralization）是皮层处理视觉和其他感觉形式信息的重要原则之一[1]。例如，脊椎动物的初级视觉皮层（primary visual cortex, V1）存在着偏侧化效应，来自某侧视野内的信息会相对独立地由位于对侧半球的神经元所表征。所以，理论上说，当我们记忆多个视觉刺激时，这些刺激若分散分布于两侧视野内，被试的操作成绩则会更高（图1）——这一现象被称为双侧视野优势（bilateral field advantage）。但是，这种偏向视野对侧的效应会随着信息在皮层各级视觉通路的连续处理而逐渐减弱。
图1：双侧视野优势
在感觉层面上说，我们对分散分布于两侧视野内的多个刺激（左）的感知能力较集中分布于某一侧视野内（右）的更强。
在高级认知功能中，人类的语言能力和空间感知能力同样存在着明显的偏侧化现象，甚至于这些信息的处理主要在单个大脑半球内发生[2, 3]。而包括工作记忆（working memory）在内的执行功能（executive function）则通常被认为不存在偏侧化现象。并且，即便是执行功能与其他涉及偏侧化的认知过程相关联时也不会产生任何偏侧化现象。相反，当我们在执行复杂程度较高的任务时通常存在双侧感受野（ receptive field）优势。这很可能得益于两个大脑半球具备的对信息进行交互处理的能力[4, 5]。众所周知，工作记忆和注意力在处理信息时存在瓶颈效应，这限制了我们在脑中能同时存储和处理的项目（item）的数量[6]（详见前文：我们大脑的“缓存”有多大？）。也有证据表明，工作记忆容量系统和空间注意力可以在两个半侧视野内以相对独立的形式运行[7-9]。理论上说，因为左右大脑半球的并行运行可以增加视觉信息处理的容量，有利于我们在工作记忆中维持更多的项目。所以，当我们在记忆分散分布于两侧视野内的视觉信息时应该会存在优势[10-12]。
另一方面，相比于视觉刺激分散分布于双侧视野，诸如组合（grouping）原则、格式塔（Gestalt）原则中的邻近性（proximity）、连续性（continuity）和封闭性（closure），以及刺激的具体分布特性等因素可以为多个集中分布于同侧视野中的视觉刺激在记忆中的维持提供优势[13-15]（图2）。单侧视野优势（unilateral field advantage）被认为由感知组合等现象引起，这很可能起源于早期的视觉皮层并沿着视觉通路传播[16-18]。因此，当多个刺激分布于双侧视野内与出现在同侧视野内相比较时，多个刺激的信息在脑内的表征并不一定会存在明显的优势。
图2：格式塔
格式塔学派认为：人类的视觉是具有整体化、简化处理图形倾向的，因此，当一个不完整的图形出现在视觉当中时，人的视觉思维会倾向于自动将其补全，使其变成一个已知的、完整的、常见的整体图形。
在这项研究中，我们也探讨了猕猴在执行工作记忆任务时是否存在同侧或双侧视野优势：训练了四只恒河猴执行视觉空间工作记忆任务（图3A-B），并比较当视觉刺激出现于单侧或双侧视野内时受试动物的操作水平。该任务要求猴观察由多个白色小方块（简单刺激）所组成的刺激阵列，并在工作记忆中维持这个刺激阵列中所包含的位置信息。随后在第二个含有相同数目简单刺激的刺激阵列出现后，判断这两个刺激阵列中所包含的位置信息是否完全相同。猴通过操作拉杆或者眼睛扫视对任务的规则（匹配/不匹配）进行判断，做出正确的选择后会得到果汁奖励，做出错误的选择后不会得到果汁奖励。此外，其中的一只猴还接受了形状匹配/不匹配任务的训练（图3C）。在这项任务中，猴需要记住的是多个视觉刺激的形状，而不是空间位置。
图3：工作记忆容量任务
A-B. 需要操作拉杆/通过眼睛扫视选择目标的空间匹配/不匹配任务。C. 需要通过眼睛扫视选择目标的形状匹配/不匹配任务。D. 形状匹配/不匹配任务中所包含的8种可能的刺激形状。E. 空间匹配/不匹配任务中的视觉刺激24个可能的空间位置。
有趣的是，与预期相反，我们发现了单侧视野优势现象：相比于视觉刺激分散分布于左右两侧视野内的情况，当所有的刺激都出现在同一侧视野内时，猴的操作水平更高（图4）。实验结果也表明，这种单侧视野优势不仅发生于与左右大脑半球相对应的按左/右规则划分视野的情况，同样也发生于按上/下规则划分视野的情况。上述结果暗示，单侧视野优势也许不是由于大脑两侧半球内相对独立的信息处理系统所导致的。
图4：单侧视野优势
当所有的刺激都出现在同一侧视野内时（左），猴的操作水平更高。
伴随视觉刺激在同侧/双侧分布的另一个重要因素是：刺激之间的距离。同侧分布刺激之间的平均距离要远小于双侧分布的距离。那么，影响猴行为表现的因素是各个视觉刺激之间的距离，还是视觉刺激在单侧/双侧的分布情况呢？我们通过构建回归模型发现，除了视觉刺激的单/双侧分布情况，各个刺激之间的距离对猴的行为表现的确也有一定的影响。 这表明，猴在操作该行为任务时受到的是多种因素的共同影响。
我们人类在执行类似任务时可能会将这些简单视觉刺激的位置信息在精神层面上进行组合，将它们转变成一个更利于记忆的形式（图5左）。为了检测猴是否也可能进行类似的操作，一只猴被训练操作需要记忆视觉刺激形状的工作记忆任务（图3C）。因为这个任务中所有的位置信息都不会改变，变的只是各个位置上的图形形状，所以猴不太可能将这些刺激进行组合。结果表明，刺激在同侧或双侧的分布情况对猴的行为表现并没有显著的影响。
图5：组合现象
左）一个常见的例子，我们通常会将图中的部分斑点“组合”成一只斑点狗。右）本实验中，猴可能会将这些简单视觉刺激“组合”成一个多边形进行记忆。
之前以人类为被试的研究通常认为工作记忆的表征存在双侧视野优势，而我们在猕猴上得出了相反的结论。但与之前的某些研究一样的是，结果表明了某些因素可能会抵消视觉刺激分散分布于双侧视野时所能带来的表征优势。例如，有研究表明，刺激阵列中各个刺激之间的空间关系对于其在短期视觉记忆中的表征起着重要作用[13]。格式塔原则中的邻近性、连续性和封闭性也影响着受试者执行工作记忆任务时的行为表现[14]。也有研究表明，当视觉刺激相互接近时，从短期记忆中可以更好地提取附近刺激的特性[15]。同时，通过将多个简单的视觉刺激在精神层面上转变为单个多边形的视觉刺激也可能有助于工作记忆效率的提升。从这个角度来看，当刺激集中出现在同一侧视野内并受到组合、格式塔等原则影响时，视觉刺激在工作记忆中的表征可能比分散出现在双侧视野内时更有优势。
总而言之，我们的这项研究着眼于检验猕猴执行多项目的工作记忆任务时，视觉刺激分散分布于左右两侧视野内是否有利于任务的执行。结果表明，在某些空间工作记忆任务中，视觉刺激在同侧视野中的分布能为其在工作记忆中的表征带来优势。并且，这一效应可能也受到组合、格式塔等原则的影响。
参考文献：
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6.Constantinidis, C., and Klingberg, T. (2016). The neuroscience of working memory capacity and training. Nat. Rev. Neurosci. 17, 438-449.
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